Im 26. Jahrhundert tobt ein erbitterter Krieg zwischen dem United Nations Space Command (UNSC) und der Covenant-Allianz, einem Zusammenschluss theokratischer Alienrassen. An vorderster Front kämpfen die sogenannten Spartans für die UNSC, eine von der skrupellosen Wissenschaftlerin Dr. Halsey genetisch veränderte Truppe von Supersoldaten und -soldatinnen.
Nach einem Angriff der Covenant auf den Planeten Madrigal stößt der Master Chief auf ein mysteriöses Artefakt, das in ihm Erinnerungen an eine Zeit zu Tage fördert, bevor er in eine willenlose Killermaschine verwandelt wurde. Er kehrt daraufhin dem UNSC den Rücken und macht sich gemeinsam mit der jungen Kwan Ha, einer Überlebenden des Madrigal-Masskers, daran, dem rätselhaften Relikt, seiner Vergangenheit und den wahren Absichten der Covenant auf den Grund zu gehen…

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